Uncovering the interaction between hands and tools: are these categories dissociable

Abstract

Introduction: Cognitive neuroscientists have long been trying to understand how we recognize objects. One of the main avenues of research in this area has been on trying to understand how object knowledge is organized in the brain. Evidence has been reported for the existence of particular brain regions that are highly specialized for the processing of various categories such as hands, tools, faces, and animals. The classical theories focus on the visual properties and object domains to explain the specialization of these brain regions. Nevertheless, these different theories share a major tenet: that conceptual representations are mainly dependent on local computations. However, recent findings suggest that other factors (e.g., connectivity constrains) may play an important role in the functional organization of these regions and that distal computations play a role in local conceptual representation. Most of research in this field has been focusing on brain regions that respond to a single category, but an overlap region (i.e., a region that responds to more than one category) could offer the possibility of looking for dissociating connectivity constrains. Here I focused on two categories that are functionally connected – hands and manipulable objects (i.e., tools) - and that show an anatomical overlap in two regions of the brain, left inferior parietal lobe (IPL) and left lateral occipitotemporal cortex (LOTC). Methodology: In this thesis I applied a multi-method approach, using different techniques such as functional magnetic resonance imaging (fMRI), transcranial direct current stimulation (tDCS), and electroencephalography (EEG). Both univariate and multivariate analyses were used to examine the data, providing for more precise and sensitive results. My main goal was to explore the organizational principles underlying hand and tool representations within the left IPL and left LOTC, and remaining nodes of the category-specific networks. Main results: According to the first fMRI study, both IPL and LOTC have different category-specific connectivity fingerprints - processing within each region is dependent on category-specific connectivity constraints from distal regions that are part of a functional network. The second study (using fMRI and tDCS) shows how we can boost the processing towards one of the categories in an overlap region and thus further expose category-specific connectivity fingerprints. Finally, in the third study (an EEG study), I assessed the temporal dynamics of hand and tool processing and found both differences and similarities in their time-courses. Despite the fact that hands and tools are processed in different ways at different times, they eventually reach a time point where category-specific neural representations of tools are informative of the neural representations of hands. Conclusions: Overall, these results show that, despite the spatial overlap shared by hands and tools, the connectivity fingerprints from those regions depend on the category being processed, revealing the crucial role of distal connectivity in local conceptual representation and overall object representation. The findings here also demonstrate when hand and tool processing diverge and when they converge.

Introdução: Os neurocientistas cognitivos há muito que tentam perceber como é que nós reconhecemos os objetos. Uma das principais questões de investigação nesta área tem sido tentar entender como é que o conhecimento sobre objetos está organizado no cérebro. Os dados reportados mostram a existência de regiões cerebrais específicas altamente especializadas no processamento de várias categorias, tais como mãos, ferramentas, faces e animais. As teorias clássicas focam-se nas propriedades visuais e em domínios dos objetos para explicar a especialização destas regiões cerebrais. Ainda assim, estas diferentes teorias partilham um princípio importante: que as representações conceptuais dependem principalmente de computações locais. No entanto, descobertas recentes sugerem que outros fatores (por exemplo, constrangimentos impostos pela conectividade) podem desempenhar um papel importante na organização funcional destas regiões e que as computações distais desempenham um papel na representação conceptual local. A maior parte da investigação neste campo tem-se centrado em regiões cerebrais que respondem a uma única categoria, mas uma região de sobreposição (ou seja, uma região que responde a mais de uma categoria) poderá oferecer a possibilidade de procurar dissociações nos constrangimentos impostos pela conectividade. O trabalho desta tese focou-se em duas categorias que estão funcionalmente ligadas – mãos e objetos manipuláveis (isto é, ferramentas) – e que mostram uma sobreposição anatómica em duas regiões do cérebro, no lóbulo parietal inferior (IPL, do inglês inferior parietal lobule) esquerdo e no córtex occipito-temporal lateral (LOTC, do inglês lateral occipitotemporal cortex) esquerdo. Metodologia: Nesta tese apliquei uma abordagem multi-método, utilizando diferentes técnicas como a ressonância magnética funcional (RMf), a estimulação transcraniana por corrente contínua (ETCC) e a eletroencefalografia (EEG). Tanto a análise univariada como a análise multivariada foram utilizadas para examinar os dados, proporcionando resultados mais sensíveis e precisos. O meu principal objetivo foi explorar os princípios organizacionais subjacentes às representações das mãos e ferramentas dentro do IPL esquerdo e o LOTC esquerdo, assim como das restantes regiões pertencentes às redes neuronais de cada categoria. Resultados principais: De acordo com o primeiro estudo de RMf, tanto o IPL como o LOTC revelam diferentes identidades de conectividade que são específicas para cada categoria – ou seja, o processamento em cada uma das duas regiões depende dos constrangimentos impostos pela conectividade (específicos para cada categoria) provenientes de regiões distais que fazem parte de uma rede funcional. O segundo estudo (utilizando a RMf e a ETCC) mostra como podemos estimular o processamento em direção a uma das categorias numa região de sobreposição e, assim, expor ainda mais as identidades de conectividades específicas para cada categoria. Finalmente, no terceiro estudo (um estudo de EEG), eu avaliei a dinâmica temporal do processamento de mãos e ferramentas e encontrei diferenças e semelhanças nas suas séries temporais. Apesar de as mãos e as ferramentas serem processadas de diferentes formas em diferentes momentos, acabam por chegar a um ponto temporal em que a representação neural específica das ferramentas é informativa da representação neural das mãos. Conclusões: Globalmente, estes resultados mostram que, apesar da sobreposição anatómica partilhada por mãos e ferramentas, as identidades de conectividade dessas regiões dependem da categoria que está a ser processada, revelando o papel crucial da conectividade distal na representação conceptual local e na representação de objetos no geral. Os resultados desta tese demonstram também quando é que o processamento de mãos e de ferramentas diverge e quando é que os dois convergem.