Please use this identifier to cite or link to this item: https://hdl.handle.net/10316/87578
Title: The structure and disruption of mutualistic networks
Authors: Costa, José Miguel Gonçalves Nunes da
Orientador: Heleno, Rúben
Ramos, Jaime
Keywords: birds; endozoochory; epizoochory; multilayer networks; rewiring; sampling effort; seed dispersal; species activity; aves; dispersão de sementes; endozoocoria; epizoocoria; esforço de amostragem; redes multi-camada; rewiring; species activity
Issue Date: 22-Apr-2019
Project: info:eu-repo/grantAgreement/FCT/SFRH/SFRH/BD/96292/2013/PT/The disruption of mutualistic networks 
Abstract: All species must interact with other species to survive and reproduce. However, the increasingly environmental degradation due to factors such as habitat loss, climate change, biodiversity loss, or biological invasions, pose a great threat to the stability of species interactions, namely mutualistic interactions, which may undermine important ecosystem processes. Among those ecological processes, seed dispersal constitutes a key mechanism shaping plant population dynamics and consequently the structure of terrestrial ecosystems. The main goal of this thesis is to assess the structure of avian-seed dispersal networks and their resilience to disturbances. Due to their abundance and distribution, birds are one of the most important seed dispersers worldwide, either internally after ingestion (endozoochory) or externally by adhesion to their body (epizoochory). The external transport of seeds by adhesion is largely dismissed as a rare phenomenon in birds, especially in passerines; however, few studies have addressed this seed dispersal mechanism in birds. In chapter I, birds were captured during the autumn migration at seven sites across Portugal to compare the frequency of both seed dispersal mechanisms. Endozoochory was 85 times more frequent than epizoochory, but their occurrence in migratory birds suggests the great ecological relevance of both mechanism for long-distance seed dispersal. Interestingly, both pathways proved to be effective for the transport of seeds with and without specific adaptations for those particular mechanisms. In the last decades, there has been an exponential growth of studies implementing a network approach to explore the relationship among the structure, functioning, and resilience of biological communities. These studies generally on several network descriptors to characterize these communities. However, these descriptors are affected by the sampling effort. In chapter II, I assessed the sampling effort needed to properly characterize the structure of endozoochorous seed dispersal networks by the identification of seeds in the droppings of mist netted birds. It was found that five days were enough to record most bird and plant species, but at least eight days are needed to derive robust network structure descriptors. The studies of mutualistic network offer the opportunity to predict the consequences of primary extinctions on the ecosystem multiple trophic levels, namely on secondary extinctions. However, most in silico species extinction simulations do not allow the establishment of new interactions (rewiring), and the empirical validation of their output is almost inexistent. In chapter III, the structure of a seed dispersal network, before and after the experimental removal of the most commonly dispersed fruit species, is compared with two extinction simulation scenarios: without and with rewiring. It was observed that some bird species started to disperse new plant species, while others likely diverted their feeding preferences to animal prey. Although none of the simulation scenarios could accurately predict the observed species-level descriptors, accounting for rewiring considerably improved network structure predictions. Long-term studies in ecology are crucial to identify potential trends in interaction patterns and species’ roles. In chapter IV, the structure of a seed dispersal network was assessed at the peak of fruiting period across five consecutive years under an innovative combination of traditional monolayer and multilayer network approaches. In this chapter, a new species-level multilayer descriptor - species activity - is suggested, to reflect the number of layers (here, years) in a multilayer network framework where a given species occurs. The interannual network structure was generally constant, with four temporally consistent interaction modules spanning across all years of the study. The most important species to the seed dispersal service in all years were also those with highest species activity, independently of their abundance. This result suggests that the most regular species across time are essential to maintain the network temporal cohesion and the ecosystem functions that ensure the ecosystem functioning and resilience on the short- and long-term. This thesis contributes to expand the existing knowledge on the structure and resilience of seed dispersal networks in several ways. Despite its low frequency when compared to endozoochory, the detection of epizoochory by migratory birds highlights the possibility of long-distance seed dispersal through this mechanism even of plants with no specific structures favouring external adhesion. Endozoochory is clearly the most frequent mechanism of seed dispersal by birds, and at least eight sampling-days are needed to correctly depict the emergent properties of these seed dispersal networks when using data from mist netted birds. While predicting the consequences of species extinctions is not trivial, including constrained rewiring opportunities into in silico extinction simulations seems to increase considerably the accuracy of the predictions. The structure of avian seed dispersal networks is relatively stable on the long-term due to the temporal reliability of the most important plants and dispersers on both short- and long-term, regardless of their abundance, which are also essential to the temporal network cohesion and ecosystem functioning.
Todas as espécies necessitam de interagir com outras espécies ao seu redor para sobreviver e para se reproduzirem. No entanto, os crescentes fatores de degradação ambiental, como a perda de habitats, alterações climáticas, perda de biodiversidade ou invasões biológicas constituem uma forte ameaça à estabilidade destas interações, nomeadamente as interações mutualistas, podendo comprometer processos estruturantes dos ecossistemas. Entre esses processos ecológicos, a dispersão de sementes constitui um mecanismo chave para a dinâmica das populações vegetais e consequentemente para a estrutura dos ecossistemas terrestres. O principal objetivo desta tese consiste na avaliação da estrutura de redes de dispersão de sementes por aves e na sua resiliência face a diferentes tipos de perturbações. As aves são, em resultado da sua abundância e distribuição, um dos principais grupos de dispersores de sementes, podendo transportar sementes internamente após ingestão (endozoocoria), ou por aderência externa ao corpo dos animais (epizoocoria). O transporte externo de sementes é geralmente considerado raro em aves, principalmente em passeriformes; no entanto, este mecanismo encontra-se muito pouco estudado. No capítulo I, foram capturadas aves durante a migração outonal em sete locais em Portugal para comparar a frequência dos dois mecanismos de dispersão de sementes. A endozoocoria foi 85 vezes mais frequente do que a epizoocoria, no entanto a confirmação da dispersão interna e externa de sementes em aves migradoras sugere a elevada relevância ecológica de ambos mecanismos para a dispersão de sementes a longa distância. Tanto para a endozoocoria como a epizoocoria, verificou-se também a dispersão de algumas sementes sem adaptações específicas ao respetivo processo de dispersão observado. Nas últimas décadas, o número de estudos a utilizar a teoria de redes para explorar as relações entre a estrutura e o funcionamento e resiliência das comunidades biológicas tem vindo a crescer exponencialmente. Estes estudos apoiam-se geralmente na caracterização das comunidades com base em múltiplos descritores de redes, no entanto estes são sensíveis a diferentes intensidades de amostragem. No capítulo II, foi avaliado o esforço de amostragem necessário para uma adequada caracterização da estrutura de redes de dispersão de sementes por endozoocoria, através da identificação de sementes em excrementos de aves capturadas com redes de anilhagem. Enquanto que cinco dias foram suficientes para detetar a maioria das espécies de aves e plantas nas redes, os resultados mostram que são necessários pelo menos oito dias para se obter uma caracterização fidedigna da estrutura da comunidade. O estudo das redes mutualistas oferece um grande potencial para prever as consequências de extinções primárias nos vários níveis tróficos dos ecossistemas, nomeadamente ao nível de extinções secundárias. Contudo, a maioria das simulações de extinções de espécies in silico não permite o estabelecimento de novas interações (rewiring), e a validação dos resultados obtidos das simulações com estudos empíricos é praticamente inexistente. No capítulo III, a estrutura de uma rede de dispersão de sementes, antes e depois da remoção experimental da espécie de fruto mais dispersada, é comparada com dois cenários de extinção: com e sem rewiring. A remoção experimental levou à dispersão de novas espécies de plantas por algumas espécies de aves, mas algumas destas provavelmente direcionaram as preferências alimentares para presas animais. Embora nenhuma das simulações tenha previsto com exatidão os descritores de espécie observados, a inclusão de rewiring melhorou claramente a previsão da estrutura da rede. Estudos de longo prazo são cruciais em ecologia, nomeadamente para identificar alterações nos padrões de interações e no papel funcional das espécies. No capítulo IV, a estrutura de uma rede de dispersão de sementes foi avaliada, no pico de frutificação, durante cinco anos consecutivos através de uma inovadora combinação das tradicionais redes mono-camada (monolayer) com redes multi-camada (multilayer). Aqui, é sugerido um novo descritor ao nível da espécie – species activity -, representando o número de camadas (layers; neste caso, anos) numa estrutura de redes multi-camada, onde cada espécie ocorre. De um modo geral, a estrutura interanual das redes foi constante, com quatro módulos de interações temporalmente consistentes e abrangendo todos os anos do estudo. As espécies mais importantes para a dispersão de sementes em cada um dos anos foram também aquelas com maior species activity (i.e. mais regulares no tempo) independentemente da sua abundância. Estes resultados sugerem que as espécies temporalmente mais regulares são essenciais para manter a coesão temporal da rede de interações e os serviços ecossistémicos que asseguram o funcionalmente e resiliência dos ecossistemas no curto e no longo prazo. Esta tese contribui para ampliar o conhecimento existente sobre a estrutura e a resiliência das redes de dispersão de sementes através de várias vertentes. Apesar da baixa frequência de epizoocoria quando comparada com a endozoocoria, a sua ocorrência em aves migradoras realça a possibilidade da dispersão de sementes a longas distâncias, mesmo quando estas não possuem estruturas anatómicas especializadas que favoreçam a sua aderência ao exterior do corpo das aves. A endozoocoria é claramente o mecanismo de dispersão de sementes mais frequente em aves, sendo necessários pelo menos oito dias para caracterizar corretamente a topologia de redes de dispersão de sementes com recurso a redes de anilhagem. Apesar de as previsões das consequências da extinção de espécies não serem fáceis de elaborar, a inclusão de possibilidades de rewiring em simulações de extinção de espécies in silico parece aumentar consideravelmente a exatidão dessas previsões. A estrutura das redes de dispersão de sementes redes é relativamente estável entre anos devido à regularidade temporal das plantas e dispersores mais importantes no curto e no longo prazo, independentemente da sua abundância, e que são essenciais para a coesão temporal e para o funcionamento do ecossistema.
Description: Tese de Doutoramento em Biociências, na especialidade de Ecologia, apresentada ao Departamento de Ciências da Vida da Faculdade de Ciências e Tecnologia da Universidade de Coimbra
URI: https://hdl.handle.net/10316/87578
Rights: openAccess
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