A diachronic approach to neoplasms: skeletal evidence from the Portuguese identified osteological collections (19th-20th centuries)

Abstract

Biological, sociocultural, demographic, and environmental factors are key determinants to the contemporary burden of malignant oncological diseases. Albeit a currently well-known epidemiological landscape, the historical and paleopathological sources deem these dreadful conditions as rare in past human societies. The present research aimed to cogitate into the significance of malignant neoplastic conditions in the past, through the integrated analysis of historical, documentary, and skeletal sources. The main goals were to provide a quantification of the paleopathological diagnosis limits (sensitivity) and contribute to diagnostic improvements in the paleopathological context. These analytical approaches can bring new insights into the debate of cancer antiquity. These goals were accomplished by analyzing the cause of death records in 2951 individuals from the Portuguese reference collections: Museu Bocage Identified Skeletal Collection (n=769), Coimbra Identified Skeletal Collection (n=505), Medical School Collection (n=534), and International Exchange Collection (n=1143). The temporal frame of the pooled collections ranges from 1880 to 1974 for the year of death. Were surveyed records of 1524 males and 1427 females, with age at death ranging from zero to 109 years. The skeletal remains of 131 individuals, from the Museu Bocage Identified Skeletal Collection and Coimbra Identified Skeletal Collection, corresponding to 40.5% (n=53) of males and 59.5% (n=78) of females, with age at death ranging from 15 to 93 years, were evaluated macroscopically and in some cases with radiography. The neoplasms ranked among the principal causes of death in the reference collections; recorded in 260 individuals (8.8%), and by excluding benign neoplasms this value shifts to 240 cases (8.1%). Most of the malignant/unidentified neoplasm cohort had gastric (24.6% [59/240]), uterine/ovarian (23.9% of the females [34/142]), and intestinal/colorectal (10.8% [26/240]) cancers recorded in the cause of death. A pattern that largely reflects the coeval Portuguese mortality trends. The paleopathological survey showed that through the application of standard diagnostic protocols, merely 17.6% (n=23) of the skeletons had unequivocal osseous signs of a metastatic and/or neoplastic condition. Forty-five percent (n=59) had osseous changes, nevertheless the lesion typology and anatomic distribution were not clearly indicative of a neoplastic process. The remaining 37.4% (n=49) did not exhibit osseous abnormalities. Overall, osseous changes predominated in the os coxae (40.0%, 52 of the 130 individuals), ribs (29.8% [37/124]), scapulas (22.6% [28/124]), and vertebral column (21.9% [28/128]). Nonetheless, if we take into account only the individuals with at least one lesion indicative of a neoplastic process (n=42; 32.1%), the anatomical allocation shifted. Albeit a predilection for the os coxae (71.4% [30/42]), the following anatomical areas affected included the vertebral column (48.8% [20/41]), ribs (43.9% [18/41]), sacrum (36.8% [14/38]), skull (33.3% [14/42]), scapulas (30.0% [12/40]), and femur (28.6% [12/42]). Osteolytic processes consisted predominantly of osseous changes with geographic (36.6% [48/131]) and moth-eaten/permeative (19.8%, n=26) margins. Coalescent porosity (16.8%, n=22) and other forms of bone destruction were rare. Highest coefficients of proliferative lesions occurred in the form of woven/mix new bone formation (48.9%, n=64) and less frequently with other proliferative typology (“coral”, “sunburst”, and parallel spicules combined represented 16.8% [n=22] of the sample). This study presents a quantitative estimate of the paleopathological diagnosis sensitivity; as well as novel contributions to diagnostic improvements. A theoretical reflection on the burden of cancer in the past emphasized the idea that we need a paradigm shift while thinking about paleo-oncology’s future.

Os fatores biológicos, socioculturais, demográficos e ambientais contribuem de forma decisiva para o flagelo contemporâneo relacionado com as doenças oncológicas malignas. A atual paisagem epidemiológica destas condições perniciosas é bem conhecida; porém, as fontes históricas e paleopatológicas sugerem que as condições neoplásicas malignas eram raras em populações do passado. Esta investigação ambicionou compreender e assimilar a importância das condições neoplásicas malignas no passado, através da quantificação dos limites do diagnóstico (sensibilidade), do aperfeiçoamento da capacidade diagnóstica, e do desvelamento de novos dados relevantes para o debate da antiguidade do cancro, através de uma análise histórica, documental e osteológica integrada. Este propósito foi cumprido analisando os registos de causa de morte de 2951 indivíduos que constituem quatro coleções Portuguesas: a Coleção de Esqueletos Identificados do Museu Bocage (n=769), a Coleção de Esqueletos Identificados de Coimbra (n=505), a Coleção das Escolas Médicas (n=534), e a Coleção de Trocas Internacionais (n=1143). O período cronológico abarcado pelas coleções varia, para o ano da morte, entre 1880 e 1974. Os registos de 1524 homens e 1427 mulheres, com idade à morte compreendida entre zero e 109 anos, foram observados. Os restos esqueléticos de 131 indivíduos da Coleção de Esqueletos Identificados do Museu Bocage e da Coleção de Esqueletos Identificados de Coimbra, correspondendo 40,5% (n=53) homens e 59,5% (n=78) mulheres, com idade à morte compreendida entre 15 e 93 anos, foram observados macroscopicamente. Os neoplasmas figuravam entre as principais causes de morte nas coleções, tendo sido registados em 260 (8,8%) indivíduos; este valor decresce para 240 (8.1%) se excluirmos os neoplasmas benignos. A maioria dos casos de neoplasmas malignos / não identificados foi causada por cancros gástricos (24,6% [59/240]), uterinos / ováricos (23,9% das mulheres [34/142]), e intestinais / colorretais (10,8% [26/240]). Este padrão reflete, em larga medida, os padrões Portugueses de mortalidade coevos. A análise paleopatológica mostrou que, através da aplicação de protocolos estandardizados de diagnóstico, apenas 17,6% (n=23) dos esqueletos exibiam sinais ósseos inequívocos de condição metastática e/ou neoplásica, enquanto 45,0% (n=59) apresentavam lesões ósseas inespecíficas. Os restantes 37,4% não exibiam qualquer anomalia óssea. As modificações ósseas predominavam nos ossos coxais (40,0% [52/130]), nas costelas (29,8% [37/124]), nas escápulas (22,6% [28/124]) e na coluna vertebral (21,9% [28/128]). Não obstante, entre os 42 indivíduos que que apresentavam pelo menos uma lesão indicativa de um processo neoplásico (32,1% [42/131]) a localização das lesões na topografia esquelética segue um padrão diferente, com 71,4% (30/42) nos ossos coxais, 48,8% (20/41) na coluna vertebral, 43,9% (18/41) nas costelas, 36,8% (14/38) no sacro, 33,3% (14/42) no crânio, 30,0% (12/40) nas omoplatas, e 28,6% (12/42) no fémur. Os processos osteolíticos constituíam sobretudo modificações ósseas com margens geográficas (36.6% [48/131]) e “moth-eaten”/permeativas (19.8% [26/131]). A porosidade coalescente (16.8% [22/131]) e outras formas de destruição óssea eram mais raras. Os coeficientes mais elevados de neoformação óssea ocorreram na forma de osso fibroso/misto (48.9% [64/131]) e menos frequentemente com outra tipologia (combinados, os tipos “coral”, “sunburst” e espículas paralelas, representavam 16.8% [22/131] da amostra). Este estudo apresenta uma avaliação quantitativa da fiabilidade do diagnóstico paleopatológico das neoplasias; sugerindo ainda novas perspetivas para melhor orientar esse diagnóstico. Por fim, a reflexão teórica sobre o flagelo do cancro no passado contribuiu para a sugestão da necessidade de uma mudança paradigmática enquanto se pensa sobre o futuro da paleo-oncologia.