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Title: The role of long-range neural oscillatory synchrony as a mechanism underlying in perceptual coherence
Authors: Duarte, João Valente 
Orientador: Castelo-Branco, Miguel
Ribeiro, Maria
Keywords: Neurociência cognitiva; Decisão perceptual; Ressonância magnética funcional
Issue Date: 23-Sep-2016
Citation: DUARTE, João Valente -The role of long-range neural oscillatory synchrony as a mechanism underlying in perceptual coherence. Coimbra : [s.n.], 2016. Tese de doutoramento. Disponível na WWW: http://hdl.handle.net/10316/31083
Abstract: Uma área fascinante em neurociência cognitiva é a investigação dos mecanismos neuronais que estão na base de representações distintas na percepção visual. Em humanos a percepção de objectos e cenas é excepcionalmente eficiente, mas pode ser posta à prova quando são apresentadas figuras que são inerentemente ambíguas ou contraditórias, mas fisicamente reais. A percepção multi-estável é um fenómeno surpreendente em que o sistema visual se depara com mais que uma interpretação possível de informação sensorial constante. O sistema visual tem por isso que decidir entre um conjunto de possíveis alternativas potencialmente ambíguas e entra num ciclo de mudanças perceptuais em que uma interpretação visual viável domina por alguns segundos e é depois substituída por uma interpretação rival. Os correlatos neuronais de fenómenos de multi-estabilidade continuam pouco esclarecidos. Não é consensual se a decisão sobre estímulos ambíguos é efectuada dentro do córtex visual ou se as alternâncias perceptuais são iniciadas fora das áreas sensoriais primárias, numa rede de decisão perceptual que envolve regiões de alto nível no cérebro. Uma questão particularmente proeminente é como o sistema visual integra padrões globais de movimento a partir dos seus componentes locais e qual o papel de diferentes áreas do cérebro nesse processo de integração. Enquanto esta questão tem sido investigada com padrões de xadrez em movimento formados por barras de diferentes orientações sobrepostas, para estudar o papel fundamental do complexo MT+ (do inglês middle temporal), a região de processamento de movimento, em mecanismos de decisão perceptual, aqui utilizámos um estímulo ambíguo bi-estável que pode ser percebido como um padrão de linhas que ocupam ambos os hemi-campos visuais movendo-se de forma coerente verticalmente para baixo ou como dois objectos separados, um em cada hemi-campo visual movendo-se horizontalmente para o centro. Utilizando ressonância magnética funcional (fMRI, do inglês functional magnetic resonance imaging) e em particular a técnica de análise de desconvolução de dados de fMRI pudemos investigar a modulação de actividade neuronal em MT+ durante alternativas perceptuais bi-estáveis e também a influência de MT+ e outras regiões do cérebro na ocorrência de eventos de transição perceptual. A análise ao nível do indivíduo permitiu-nos observar maiores variações de sinal de fMRI em MT+ em resposta à percepção das duas componentes do estímulo em movimento do que em resposta à percepção do padrão global. Este resultado está de acordo com o modelo popular de processamento de movimento em dois níveis, já que uma maior população de neurónios tanto do tipo component como pattern em MT+ está activa durante a percepção dos dois objectos separados em hemi-campos visuais diferentes, enquanto uma menor população de neurónios pattern está activa durante a percepção de uma imagem global integrada em ambos os hemi-campos. Apesar de estes resultados suportarem um mecanismo de adaptação bottom-up, não excluímos que mecanismos top-down adicionais possam ter um papel na decisão perceptual na visão. A análise específica de variações de sinal transientes relacionadas com a transição perceptual revelou áreas de mais alto nível que estão implicadas no processo de decisão perceptual, como áreas frontais e no córtex parietal. Com análise de causalidade de Granger, encontrámos mesmo medidas de conectividade efectiva entre o lóbulo parietal superior e a região MT+. De facto, o papel de mecanismos bottom-up versus top-down na decisão perceptual permanece em debate. Estudos anteriores de neuroimagem sugeriram também o envolvimento de um circuito frontoparietal no hemisfério cerebral direito que regula o balanço entre percepções estáveis e o desencadeamento de interpretações alternativas. Neste processo, a modulação pela atenção e efeitos top-down adicionais podem ter um papel elucidativo importante. Investigámos padrões de actividade neuronal em resposta a alternâncias perceptuais do cubo de Necker em diferentes condições de recrutamento de memória de trabalho com uma tarefa dual. Colocámos a hipótese de que as mesmas regiões que disponibilizam recursos para a memória de trabalho estão envolvidas nas transições perceptuais, e confirmámos a previsão de que as alternâncias da interpretação visual levam a uma variação do sinal de fMRI dependente dos níveis de memória de trabalho recrutados. De acordo, o lóbulo parietal superior posterior, o córtex anterior pré-frontal e o córtex dorso lateral pré-frontal mostraram variações de sinal fMRI em resposta às mudanças perceptuais diferentes consoante o contexto dos diferentes níveis de memória de trabalho. Os nossos resultados suportam adicionalmente a sugestão de autores anteriores de que o lóbulo parietal superior posterior está directamente envolvido na ocorrência de transições perceptuais, dado que esta área reflecte diferenças de activação neuronal tanto na comparação de transições perceptuais com mudanças reais do estímulo visual como no recrutamento de diferentes níveis de recursos de memória de trabalho. O córtex pré-frontal anterior e o córtex dorso lateral pré-frontal, que mostraram uma interacção significativa entre a quantidade de transições perceptuais e o nível de memória de trabalho recrutado, podem facilitar um processo de modulação das transições perceptuais de maneira simétrica: no primeiro a activação neuronal é suprimida pelos níveis mais elevados de memória de trabalho recrutados, e no último observámos uma deactivação neuronal menor quanto menor é a quantidade de memória de trabalho recrutada, sugerindo um papel mais directo do córtex pré-frontal anterior no surgimento de transições perceptuais. Sumariamente, o trabalho apresentado nesta tese confirma uma relação entre a actividade neuronal na região MT+ e as transições perceptuais que envolvem integração ou segregação de informação de movimento de objectos complexos. No entanto, é necessária mais investigação para esclarecer se a reconfiguração dinâmica de sub-populações neuronais em MT+ que levam a diferentes interpretações estáveis é mediada por mecanismos de competição local apenas ou também por fontes externas ao córtex visual que influenciam o desencadeamento de transições perceptuais, como a atenção. Com um estímulo ambíguo bi-estável diferente pudemos também confirmar a participação de regiões frontais e parietais do cérebro no processo de transição perceptual, sugerindo que estão envolvidas no controlo top-down da decisão perceptual na visão. (escrito sem recurso ao novo acordo ortográfico)
A stimulating area in cognitive neuroscience focuses on the investigation of neural mechanisms underlying the emergence of visual perceptual representations. Human perception of objects and scenes is exceptionally efficient, but it may be put to test when one is presented with figures which lead to inherently ambiguous or contradictory representations, yet possible. Multistable percepts are striking phenomena in which the visual system is presented with more than one possible interpretation of physically constant sensory information. The visual system thus has to choose among a set of potentially ambiguous alternatives and actually enters a loop of continually alternating percepts, whereby a viable visual interpretation dominates for a few seconds and is then replaced by a rival interpretation. The neural correlates of multistability remain poorly understood. It is not consensual whether disambiguation of ambiguous stimuli is achieved within the visual cortex or perceptual alternations are initiated outside the primarily sensory areas, within a network of perceptual decision involving higher level brain regions. A particular outstanding question is how the visual system integrates global patterns of motion from its components and the role of distinct visual areas in such integration process. While this question has been commonly addressed with plaid stimuli, we used a bistable ambiguous moving stimuli that can be perceived as a coherently pattern comprehending both visual hemi-fields moving downward or as two separate objects moving inward, one in each visual hemifield, in order to investigate the pivotal role of human MT+ in perceptual decision mechanisms. By using functional magnetic resonance imaging (fMRI) and in particular deconvolution analysis of fMRI data we could test the modulation of MT+ activity with alternative bistable percepts and also the influence of MT+ and other brain regions in the emergence of perceptual switch events. Single-subject analysis revealed higher signal changes in MT+ in response to component percepts than to pattern percepts. This result is in agreement with the popular two stage model of motion processing, as a larger population of both component and pattern neurons in MT+ are responding during the perception of two separate objects while a smaller population of pattern neurons is responding to the integrated global image. Despite the fact bottom-up sensory adaptation in MT+ is supported as an early mechanism for perceptual decision, additional topdown mechanisms were not excluded, as specific analysis of perceptual switchrelated transient signal changes revealed higher level areas that are implicated in the perceptual decision process, such as frontal areas and parietal cortex. Right superior parietal lobule (SPL) was even shown to have significant effective connectivity with MT+, as revealed by Granger causality analysis. In fact, the role of bottom-up versus top-down mechanisms in perceptual decision remains highly debated. Previous neuroimaging studies have also suggested an involvement of a right fronto-parietal network regulating the balance between stable percepts and the triggering of alternative interpretations. Modulation by attention and additional top-down effects may play an important instructive role. We investigated neural activity patterns in response to perceptual changes of ambiguous Necker cube under different amounts of working memory load using a dual-task design. We hypothesized that the same regions that process working memory load are involved in perceptual switching and confirmed the prediction that perceptual reversals lead to fMRI responses that linearly depended on load. Accordingly, posterior SPL (pSPL), anterior prefrontal cortex (aPFC) and dorsolateral prefrontal cortex (DLPFC) exhibited differential fMRI signal changes in response to perceptual reversals under working memory load. Our results further support the suggestion that the pSPL may be directly involved in the emergence of perceptual reversals, given that it specifically reflects both perceptual versus real changes and load levels. The aPFC and DLPFC, showing a significant interaction between reversal levels and load, might subserve a modulatory role in such perceptual reversals, in a mirror symmetric way: in the former activation is suppressed by the highest loads, and in the latter deactivation is reduced by highest loads, suggesting a more direct role of the aPFC in the triggering of perceptual switches. In sum, the work presented in this thesis, confirmed a close relation between activity changes in MT+ and perceptual switches involving differential segregation or integration of motion signals. Further investigation is needed to clarify if the dynamic reconfiguration of cell assemblies within MT+ leading to bistable percepts is mediated by local competition only or also by external sources of influence triggering perceptual transitions, such as attention. With a different ambiguous bistable paradigm we could confirm the participation of frontal and parietal brain regions in perceptual transitions, suggesting they are involved in top-down modulatory control of visual perceptual decisions.
Description: Tese de doutoramento em Ciências da Saúde, no ramo de Ciências Biomédicas, apresentada à Faculdade de Medicina da Universidade de Coimbra
URI: https://hdl.handle.net/10316/31083
Rights: openAccess
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