The impact of landscape structure and managemnet on the development of Apis mellifera colonies - a multifactorial approach

Abstract

Os serviços de polinização são essenciais para o funcionamento e estabilidade dos ecossistemas, mas podem ser colocados em causa com as recentes perdas de polinizadores (ex. Apis mellifera). Nos últimos 60 anos, o número de colónias de abelhas melíferas sofreu um declínio na Europa e nos USA devido a múltiplos stresses ambientais, químicos e biológicos. Assim, perceber de que forma é que esses stresses atuam e afetam o desempenho das colónias de abelhas tornou-se essencial. No entanto, a maioria dos estudos foca-se na avaliação do impacto de uma única fonte de stress sem considerar o contexto onde as colónias estão inseridas. Além disso, os protocolos de campo para medir as variáveis do desenvolvimento das colónias baseiam-se em estimativas visuais que possuem pouca precisão. No capítulo II foi desenvolvido um protocolo para medir o desenvolvimento das colónias considerando as variáveis mais importantes, usando metodologias que conferem resultados precisos sem recorrer a estimativas que variam com o observador. O possível impacto negativo da recorrente aplicação deste protocolo, tal como a sua precisão, foram avaliados provando a sua possível aplicabilidade no futuro. No capítulo III, o protocolo foi aplicado para medir o desenvolvimento de colónias instaladas em diferentes paisagens. O desenvolvimento das colónias apresentou variabilidade dentro da mesma paisagem e entre paisagens e os recursos utilizados foram específicos para cada paisagem. Dados relativos à disponibilidade de recursos, clima e população foram utilizados para explicar a variação de peso diária das colónias. Numa paisagem com recursos abundantes, essa variação foi significativamente explicada pelo clima e população. Na outra paisagem, onde os recursos eram escassos, apenas a disponibilidade de recursos foi significativa. Sendo que os pesticidas podem interferir com a forma como as abelhas interagem com a paisagem, dois testes de campo foram desenvolvidos para avaliar a exposição e os efeitos de neonicotinóides (capítulos IV e V). No capítulo IV, a exposição e efeitos da acetamiprida na colónia foram avaliados num cenário real. A quantidade de resíduos de acetamiprida na paisagem e a sua acumulação nas colónias foram medidos para se calcularem níveis de risco. Não foram detetados efeitos ao nível individual (a partir do risco calculado) ou da colónia; os níveis de exposição correlacionaram-se fortemente com a área de aplicação, apesar da distribuição heterogénea de acetamiprida. Este resultado demonstra a dificuldade em avaliar a exposição a pesticidas a partir de guidelines para testes de campo em zonas florestadas. Ao nível individual (capítulo V), o efeito do sulfoxaflor e acetamiprida na homing ability das abelhas (capacidade de voltarem para a colónia após serem alimentadas com as substâncias testadas) foi avaliado. Uma dose de sulfoxaflor 2.3 vezes inferior à concentração mais alta testada de acetamiprida levou a que apenas uma pequena fração das abelhas conseguisse voltar à colónia. Isto demonstra a necessidade de se realizarem mais testes com doses subletais para uma avaliação de risco ambiental mais forte. Ainda assim, ferramentas mais robustas e fidedignas são necessárias para que efeitos negativos ao nível individual possam ser transpostos para a colónia. Para responder a essa necessidade, a EFSA propôs a criação de um modelo de múltiplos stresses para abelhas melíferas: o ApisRAM, composto por vários submodelos. No capítulo VI, a primeira versão do modelo de forrageamento foi criada, para se testarem possíveis estratégias para o comportamento de scouting e foraging em paisagens complexas. As abelhas melíferas foram moduladas ao nível individual, dentro de uma paisagem dinâmica onde a disponibilidade de recursos variava no espaço e no tempo. As decisões das abelhas foram feitas através de informação privada e social. Quando estas priorizam polígonos de acordo com a estratégia do ganho (i.e., eficiência energética), a colónia obtém uma maior quantidade de açúcar. Por outro lado, ao priorizar os polígonos menos distantes, a colónia adquire a maior massa de pólen. O modelo de forrageamento do capítulo VI foi o primeiro passo do seu próprio desenvolvimento; testes adicionais são necessários para obter um modelo totalmente funcional. A criação do ApisRAM, no qual o resultado obtido resulta da emergência de comportamentos individuais, é chave para uma avaliação do risco ambiental mais robusta e fidedigna. Além disso, mais informação é necessária para entender a exposição de abelhas melíferas a stresses ambientais, como é que estes se traduzem em efeitos ao nível da colónia, e as consequências para o ecossistema. Felizmente, novas metodologias estão a ser desenvolvidas se reduzir o nível de incerteza associado à informação recolhida; esforços estão também a ser feitos, ao nível europeu, para uma avaliação do risco ambiental mais robusto, de forma a melhor proteger as abelhas melíferas e outros insetos polinizadores.

Pollination is vital for the function and stability of terrestrial ecosystems; however, recent declines in wild and domesticated pollinators (e.g., Apis mellifera) could hamper pollination services. In the last 60 years, the number of honey bee colonies in Europe and the US have declined due to multiple environmental, chemical, and biological stressors. Nowadays, understanding the impact of this network of stressors on honey bee colonies development is crucial. Most of the existent studies focus on the impact of a single stressor, without considering where and when (context) stressors are applied. Additionally, no standardized field-test protocols that encompass all features of colony development exist, and some methodologies (based on visual estimations) do not provide accurate data.In Chapter II, a protocol was created to measure colony development through the season, considering the most relevant variables using observer-independent methods that provide reliable and accurate data. The protocols’ impact on colony development and its accuracy were analysed proving its applicability in future studies.In Chapter III, that protocol was applied to assess how colonies responded to different landscapes. Resources availability, climate, and colony strength were used to explain daily colony weight variation. In a landscape where resources were abundant, climate and colony strength were the variables that significantly affected weight variation. When resources where scarcer, only these became significant to explain the weight variation. Additionally, colonies development showed variability within and between landscapes while the use of resources was specific to the different landscapes.Pesticides can interfere with colony-landscape interactions. Two field studies were developed to evaluate the exposure and effects of neonicotinoids at the colony level (Chapter IV) and effects at individual level (Chapter V). In chapter IV, acetamiprid’s colony exposure and effects were evaluated under a real exposure scenario. Acetamiprid residues in the landscape and their transferability and accumulation in the colonies were measured to calculate risk levels. No effects on colony or individual bees (from the calculated risk) were detected; exposure levels were strongly correlated with the sprayed area, despite the heterogeneous distribution of acetamiprid. This demonstrates the difficulty of calculating exposure using guidelines for field studies in forested areas. At the individual level (Chapter V), the effect of sulfoxaflor and acetamiprid on the bees’ homing ability (i.e., ability to return to the colony after being fed with the tested substances) was tested. Radio Frequency Identification (RFID) chips were used to individually mark each bee. With a sulfoxaflor dose 2.3 times lower than the highest tested acetamiprid dose, only a small fraction of bees managed to return to the colony. This shows the need for more tests at sub-lethal doses for a stronger future environmental risk assessment (ERA). Nonetheless, robust and reliable tools are needed to translate the negative effects detected at the individual to the colony level.To tackle this challenging task, EFSA has proposed the creation of a multi-stressor honey bee model, ApisRAM, composed of several sub-models. In chapter VI, the first version of the foraging model was created to test possible strategies used by scout and forager bees in complex landscapes. Honey bees were modelled at the individual level on a dynamic landscape with a spatiotemporal variation of resources availability. Model bees were guided by their private and social information to select were to forage. When bees prioritized polygons according to the distance, amount, and quality of the resource (gain strategy), the colony collected more sugar. However, prioritizing the closest polygons conferred the colonies with the highest mass of collected pollen. The foraging model from chapter VI was the first step of its development and further tests are needed to obtain a fully functional mechanistic model. The creation of the ApisRAM, in which the outcome of the whole colony emerges from individual behaviour, is the key to create a robust and reliable ERA for honey bees. Furthermore, several other building blocks are needed to understand bees’ exposure to environmental stressors, how these translate into effects at the colony level, and their consequences for the whole system. Thankfully, new methodologies are being developed to decrease the level of uncertainty of collected data; efforts are being made at the European level to create a more robust ERA to better protect bees and other insect pollinators.