Metagenomic assessment of trophic networks for a sustainable conservation of Cabo Verde seabirds

Abstract

O estudo das interações tróficas entre aves marinhas, predadores subaquáticos e peixes alvo das pescas é um passo crucial para avaliar a estrutura e a gestão dos ecossistemas marinhos. Tal é especialmente importante estudar em áreas importantes para a conservação da biodiversidade marinhas e pescas, como a região costeira da África Ocidental, onde ocorrem elevadas taxas de pesca ilegal, não regulamentada e não registada, bem como existe elevadas taxas de captura acidental de aves marinhas. No entanto, o estado-de-arte existente nesta região é limitado, com estudos feitos principalmente em uma única espécie de estudo, ou com metodologias que não permitem uma descrição detalhada da composição da dieta. Nos últimos anos, o desenvolvimento de técnicas moleculares não invasivas e de alto desempenho, como o DNA metabarcoding, facilitou a identificação de DNA de presas em amostras digestivas, permitindo reconstruir mais detalhadamente a dieta de aves marinhas e de outros predadores de topo marinhos. Nesta tese, investiguei a diversidade de presas de predadores de topo de Cabo Verde, nomeadamente aves marinhas e atuns, usando DNA metabarcoding. Explorei as diferenças interespecíficas e sazonais na composição das presas das aves marinhas de Cabo Verde ao nível da comunidade, bem como examinei sobreposição da dieta entre aves marinhas e espécies de atum mais capturadas nesta região. Também investiguei a identificação de espécies de atum desta região através da aplicação de um protocolo genético para a rastreabilidade das espécies de atum. Os principais resultados desta tese são: 1) a comunidade de aves marinhas de Cabo Verde depende de um pequeno número de presas, e consiste maioritariamente em espécies com dietas especializadas, tornando estas aves marinhas mais vulneráveis à diminuição populacional das suas presas (Capítulo 2); 2) existe uma elevada sobreposição na diversidade de presas entre espécies simpátricas de sulídeos em Cabo Verde, o que pode ser preocupante se o número de Alcatraz-de-patas-vermelhas (Sula sula) continuar a aumentar neste arquipélago (Capítulo 3); 3) os declínios populacionais de espécies de atum (Gaiado e Albacora, Katsuwonus pelamis e Thunnus albacares respetivamente) causados pela sobrepesca podem ter efeitos em cascata nos níveis de consumo primário e secundário, bem como consequências para a viabilidade das populações de aves marinhas tropicais (Capítulo 4); 4) erros de identificação das espécies de atum ocorre logo no início da linha de processamento piscatório ao largo da África Ocidental, o que pode ter implicações na gestão das pescas desta região (Capítulo 5). Esta tese é um dos primeiros estudos a usar DNA metabarcoding no estudo da diversidade de presas de uma comunidade de aves marinhas, contribuindo para uma melhor compreensão da composição da dieta dos predadores de topo marinhos que habitam o arquipélago de Cabo Verde. Este trabalho realça a importância de efetuar uma comparação da ecologia trófica de múltiplas espécies para estudar as interações tróficas inter- e intraespecíficas que ocorrem em nível de uma comunidade. Também serve como um protocolo que pode ser aplicado a grandes sistemas marinhos para investigar a composição da dieta de predadores, bem como para aprimorar os métodos de rastreabilidade para a pesca. Em última análise, as informações deste trabalho contribuirão para a implementação de Áreas Marinhas Protegidas (MPAs) ao largo da África Ocidental, para uma melhor e mais sustentável gestão das aves marinhas, pescas e principais espécies de presas.

The study of trophic interactions between seabirds, underwater predators and fish targeted by fisheries is crucial to assess the structure and management of marine ecosystems. This is especially relevant to study ‘fisheries-conservation hotspots’, such as the region off West Africa, where high rates of illegal, unregulated and unreported (IUU) fisheries and seabirds’ bycatch occur. However, the current state-of-the-art in this region is limited, with studies done mainly on single study species, or with methodologies that do not allow a detailed description of diet composition. In recent years, the development of non-invasive and high-performance molecular techniques, such as DNA metabarcoding, facilitated the identification of prey DNA in dietary samples, allowing a more detailed reconstruction of diet composition in seabirds and other marine top predators. In this thesis, I investigated the prey diversity of Cabo Verde top-predators, namely seabirds and tuna, using DNA metabarcoding. I explored interspecific and seasonal differences in prey composition of the Cabo Verde seabird at a community level and examined their diet overlap with the most captured tuna species in this region. I also investigated tuna species misidentification that occurs in this region through the application of a genetic framework for tuna species traceability. The main results of this thesis are: 1) the Cabo Verde seabird community relies heavily on a small number of prey, and consists mostly of species with specialized diets, making these seabirds more vulnerable to prey depletion (Chapter 2); 2) high overlap in prey diversity between sympatric sulid species in Cabo Verde, which may add competition for resources if Red-footed boobies (Sula sula) number keep increasing in this archipelago (Chapter 3); 3) overfishing-caused tuna population declines (Skipjack and Yellowfin tuna, Katsuwonus pelamis and Thunnus albacares respectively) may have cascading effects on both primary and secondary consumer levels, as well as consequences for the viability of tropical seabird populations (Chapter 4); 4) tuna species misidentification occurs at the very beginning of the food processing pipeline operating off West Africa, which can have implications for the fisheries management in this region (Chapter 5). This thesis is one of the first studies to use DNA metabarcoding to study prey diversity of a seabird community, contributing to a better understanding of the diet composition of marine top predators inhabiting the Cabo Verde archipelago. It highlights the importance of performing a multi-species comparison of the trophic ecology, to study the inter- and intraspecific trophic interactions occurring at a whole community level. It can also be used as a framework that can be applied to large marine systems to investigate the dietary composition of top predators, as well as to enhance traceability methods for fisheries. Ultimately, the information of this work may contribute to the implementation of Marine Protected Areas (MPAs) off West Africa for a better and sustainable management of seabirds, fisheries and key prey species.