Disentangling the ecological impacts of Acacia longifolia and monitoring its biological control: a multi-network approach

Abstract

As invasões biológicas são uma das principais ameaças à biodiversidade. Portanto, entender os impactes e formas de controlar as espécies exóticas invasoras (EI) devem ser prioridades de investigação. O biocontrolo (BC) é uma alternativa para controlar EI, mas raramente é acompanhado por programas de monitorização que permitam avaliar de forma rigorosa os efeitos diretos e indiretos, nas espécies-alvo e não-alvo dos agentes de biocontrolo (ACB) nos ecossistemas. A análise de redes interações é uma ferramenta valiosa para explorar esses efeitos e pode ser particularmente útil para o planeamento e monitorização dos programas de BC. A Acacia longifolia está entre as plantas exóticas invasoras (PEI) mais dispersas no litoral Português, tendo sido recentemente alvo de BC por uma vespa Australiana, formadora de galhas, e altamente específica (Trichilogaster acaciaelongifoliae). Por seu lado, as galhas como as deste ACB mantém comunidades diversas e complexas de insetos formadores de galhas, parasitóides e inquilinos, sendo sistemas excepcionais para explorar questões evolutivas, ecológicas e de conservação.No Capítulo I, foram utilizadas redes para revelar os impactes de A. longifolia na rede de plantas, galhas, parasitóides e inquilinos. Também, foram explorados os potenciais efeitos indiretos entre o ACB e outras galhas via competição aparente. 31737 galhas foram coletadas durante 15 meses e seus parasitóides e inquilinos criados em laboratório, originando uma das maiores redes ecológicas quantitativas até hoje. Não foram encontradas galhas em nenhuma PEI. A invasão por A. longifolia simplificou as comunidades vegetais, com efeitos em cascata nos níveis tróficos superiores: redução da riqueza, abundância e biomassa de insetos galhadores, seus parasitóides e inquilinos; redução da biomassa geral de galhas; e um aumento da homogeneidade das interações. As previsões de efeitos indiretos via competição aparente do BCA nas galhas nativas variaram de insignificantes a altamente significativos, dependendo dos diferentes cenários analisados.No Cap. II a riqueza, diversidade e dinâmica temporal das comunidades de insetos galhadores e seus parasitóides e inquilinos do litoral Português foi desvendada. 49 insetos galhadores, 65 parasitóides e 88 espécies de inquilinos foram observadas em 33 espécies de plantas. As famílias Fabaceae, Fagaceae e Cistaceae foram aquelas onde se observaram mais galhas. Cynipidae e Cecidomyiidae foram as famílias com maior riqueza de insetos galhadores. Torymidae e Eulophidae foram as mais ricas em parasitóides. A maioria dos inquilinos pertencia às famílias Cecidomyiidae, Thripidae, Aphidiidae e Psocoptera. Arbustos e árvores tiveram abundâncias e riquezas significativamente maiores de galhas do que herbáceas. A composição da comunidade foi altamente variável no tempo, com taxas de turnover mensal superiores a 50%.No Cap. III, avaliou-se o estabelecimento, dispersão e eficácia do T. acaciaelongifoliae após a sua libertação em Portugal. Entre 2015 e 2018, foram libertadas 3493 vespas em 59 locais ao longo do litoral português, produzindo pelo menos 24793 galhas. O sucesso das vespas geradas em Portugal foi quase 4.5 vezes superior ao das vespas importadas da África do Sul, revelando os benefícios da sincronização com a planta hospedeira no hemisfério Norte. Após este ajuste inicial, o ACB entrou numa fase de rápido crescimento populacional dispersando-se 223m por ano a partir do ponto de libertação. Foram detetados efeitos significativos do ACB sobre o desenvolvimento reprodutivo e vegetativo de A. longifolia, incluindo uma diminuição do número de vagens, sementes, e filódios, inibição do crescimento lateral de ramos e promoção do alongamento do ramo principal.No cap. final, a estrutura das redes pré-libertação (Capítulo I) foi utilizada como referência para monitorizar os efeitos do ACB na comunidade. Como esperado, nenhum efeito não-alvo, direto (em plantas hospedeiras) ou indireto (através de competição aparente com outros insetos galhadores via inimigos naturais comuns) foi detetado nas comunidades de plantas, insetos galhadores ou parasitóides. Adicionalmente, não foram detetadas alterações significativas na estrutura emergente da comunidade após o estabelecimento do ACB.No geral, esta tese mostra os impactes negativos de A. longifolia em quatro níveis tróficos e oferece perspectivas altamente animadoras sobre o potencial do BC para limitar a invasão desta PEI em Portugal. Embora estes resultados sugiram uma alta segurança e eficácia de T. acaciaelongifoliae para controlar a dispersão e (re)invasão por A. longifolia, a monitorização continua é fundamental para confirmar a sua segurança e eficácia a longo prazo. É importante realçar que este estudo mostra que as monitorizações detalhadas das interações com ACBs ao nível da comunidade são possíveis, mas também essenciais para avaliar melhor a segurança e a eficácia de futuros programas de BC, tanto antes quanto após a libertação de ACBs

Biological invasions are a major threat to biodiversity and therefore understanding the impacts and control of invasive alien species are key research priorities. Biological control (BC) is an alternative to control invasive species, but rigorous monitoring programmes to assess direct and indirect, target and non-target effects of the biocontrol agents (BCA) on recipient ecosystems are often lacking. Ecological networks provide a valuable tool to explore such effects and can be particularly insightful for planning and monitoring BC programmes. Acacia longifolia is among the most widespread invasive plant species coastal areas in Portugal, and has been recently targeted for BC by the highly specific Australian gall-wasp Trichilogaster acaciaelongifoliae. Plant galls such as this agent sustain diverse and complex communities of galling insects, parasitoids and inquilines, being exceptional systems to explore evolutionary, ecological and conservation questions.In Chapter I, a network approach was used to reveal the direct and indirect impacts of A. longifolia on the four-trophic level network of plants, galls, parasitoids and inquilines. Additionally, the potential for indirect effects between the biocontrol agent and other galls via apparent competition (PAC) was explored. 31,737 galls have been collected for 15 months and their parasitoids and inquilines reared in the laboratory, resulting in one of the largest quantitative ecological networks to date. No galls were found on any alien plant species. A. longifolia promoted an alarming simplification of plant communities, with cascading effects to higher trophic levels, namely: the decline of the richness, abundance and biomass of galling insects, their parasitoids, and inquilines; the decline of overall gall biomass; and an increase in overall interaction evenness. Predictions of indirect effects of the BCA on native galling insects via PAC ranged from negligible to highly significant, depending on different scenarios analysed.In Chap. II, the richness, diversity and temporal dynamics of the «hidden communities» of galling insects and their associated parasitoids and inquilines inhabiting the Portuguese littoral habitats was unveiled. 49 galling insects, 65 parasitoids and 88 inquilines species were observed on 33 different plant species. The Fabaceae, Fagaceae and Cistaceae were the plant families supporting more galls. Cynipidae and Cecidomyiidae were the richest families of galling insects. Torymidae and Eulophidae were the richest families for parasitoids. Most inquilines belonged to the families Cecidomyiidae, Thripidae, Aphidiidae and Psocoptera. Shrubs and trees hosted a significantly greater abundance and richness of galling insects than other types of plants. Overall, community composition was highly variable in time, with monthly turnover rates greater than 50%. In Chap. III, the establishment, spread and effectiveness of the BCA T. acaciaelongifoliae were evaluated after its release in Portugal. Between 2015 and 2018, 3,493 wasps were released on 59 sites along the Portuguese littoral, producing at least 24,793 galls. The success of wasps developed in Portugal was nearly 4.5 times greater than that of the wasps imported from South Africa, revealing the benefits of the synchronization with the host plant in the Northern hemisphere. After this initial adjustment, the BCA entered a phase of rapid population growth spreading up to 223.30m per year from the release point. Significative effects of the BCA on the reproductive and vegetative output of A. longifolia were detected, including a decrease in the number of pods and seeds, decrease of phyllodes, the inhibition of lateral growth and the promotion of main branch elongation.In the final chapter, the structure of pre-release networks (Chap. I) was used as baseline to evaluate the target and non-target, direct and indirect impacts of T. acaciaelongifoliae. So far and as expected, no non-target effects, either direct (on non-target host-plants) or indirect (via PAC with other galling insects) were detected on the communities of plants, galling insects or parasitoids. Additionally, no significant changes were detected on the network structure after the establishment of the BCA.Overall, this thesis reveals the pervasive impacts of A. longifolia across four-trophic levels and delivers highly favourable prospects over the potential of BC to limit A. longifolia invasions in Portugal. While these results indicate a high safety and initial significant effectiveness of T. acaciaelongifoliae to control dispersal and (re)invasion by A. longifolia, continuous monitoring is critical to confirm both its long-term safety and effectiveness. Importantly, this study shows that detailed assessments of BC interactions at the community level are not only possible, but essential to better evaluate the safety and effectiveness of BC future programmes, both before (screening) and after (monitoring) BC release.