The value of second broods in hole-nesting birds in a Mediterranean habitat in a climate change scenario

Abstract

O clima alterou-se nas últimas décadas e prevê-se que esta tendência se mantenha. Este facto pode ter implicações enormes na biodiversidade, especialmente nas aves. Há já um número elevado de estudos que mostram uma antecipação das datas de postura com o aumento das temperaturas, devido à aceleração do desenvolvimento da folhagem das plantas e, consequentemente, também dos artrópodes que se alimentam dessas plantas. Por isso, há uma antecipação no pico de disponibilidade de alimentos para as aves, desencadeando um avanço da data de postura para corresponder a esse período. Estas alterações estão a permitir que as aves criem mais segundas posturas, uma vez que têm uma época de reprodução mais alargada. O objetivo deste estudo é perceber se, num contexto mediterrânico, os chapins-reais (Parus major) e os chapins-azuis (Cyanistes caeruleus) também estão a aumentar o número de segundas posturas num cenário de alterações climáticas e perceber se as segundas posturas e respetivas crias têm maior aptidão em anos mais recentes do que no passado. Além disso, pretendemos confirmar se a aptidão das ninhadas e das suas crias diminui de primeiras para segundas posturas e também se diminui com a "distância" ao pico alimentar. O estudo foi realizado na Mata Nacional do Choupal, Coimbra, durante a época de reprodução de 2022, onde foram monitorizados vários parâmetros fenológicos (data de postura), reprodutivos (peso do ovo, número de ovos, número de crias, sucesso de eclosão, sucesso de emancipação), morfológicos (massa corporal das crias, comprimento do tarso, assimetria flutuante, condição corporal, barras de crescimento de penas) e fisiológicos (taxa de sedimentação dos eritrócitos (ESR), hematócrito (HCT), hemoglobina (Hb), leucócitos (WBC), anormalidades nos núcleos dos eritrócitos (NAE), anormalidades nos núcleos de eritrócitos policromáticos (MNAEPCE), rácio heterófilos/linfócitos (H/L), classes de maturação do eritrócitos (EMI) e EMI médio). As condições meteorológicas e a abundância alimentar foram também medidas. Também foi possível quantificar a pressão parasitária, recolhendo os ninhos, extraindo os artrópodes e classificando-os em pulgas e Protocalliphora sp.. Adicionalmente, avaliámos também o índice de ácaros. Não encontrámos um aumento no número de segundas posturas em 2020/2021/2022 em comparação com 2005/2006, mesmo com temperaturas mais elevadas (exceto a temperatura máxima). Também verificámos que a maior distância até ao pico de alimento teve um impacto negativo na fisiologia das crias em 2022. As crias de chapins-reais aumentaram os níveis de NAE e MNE com a distância ao pico alimentar e os chapins-azuis diminuíram o número de ovos. Em geral, as primeiras posturas também demonstraram uma maior aptidão em comparação com as segundas posturas, tanto em 2005/2006 como em 2020/2021/2022 (maior número de ovos, de crias e de crias emancipadas, menor H/L e maior hematócrito). O PCA (Análise de Componentes Principais) e a comparação de posturas emparelhadas (mesmos pais) de 2022 com chapins-reais também demonstrou a mesma tendência, i.e., menor aptidão fisiológica em posturas mais tardias (maior NAE, MNE, PCE e H/L). Esta análise, no entanto, mostrou que os parâmetros morfológicos melhoraram nas segundas posturas. O número total de pulgas também diminuiu nas segundas posturas na nossa comparação de posturas emparelhadas em 2022. Os chapins-azuis também apresentaram um declínio geral da aptidão nas posturas de substituição (menor ESR e MNE nas primeiras posturas e maior NAE e ESR nas posturas de substituição), exceto para a hemoglobina. Além disso, não encontrámos provas de que as crias das segundas posturas de 2020/2021/2022 estivessem em melhor forma do que as das segundas posturas de 2005/2006, uma vez que o H/L aumentou nas segundas posturas em 2020/2021/2022 (mas não em 2005/2006) e o hematócrito diminuiu das primeiras para as segundas posturas em 2005/2006 (mas não em 2020/2021/2022). A comparação de métricas reprodutivas, morfológicas e fisiológicas entre 2005/2006 e 2020/2021/2022 também não foram consistentes, havendo diminuição do número de ovos, do sucesso da eclosão, do número de crias, do número de crias emancipadas e hematócrito em 2020/2021/2022 e o aumento do comprimento do tarso (dia 14) e do número de leucócitos. Aparentemente, na região mediterrânica, a frequência/qualidade das segundas posturas não está a mudar apesar das temperaturas mais elevadas, o que pode dever-se a um período de estudo limitado, a um pequeno aumento da temperatura ou a uma assincronização/encurtamento do pico alimentar. No entanto, foi possível confirmar a deterioração da aptidão entre a primeiras e segundas posturas e o impacto da distância das posturas até ao pico alimentar na aptidão das crias. Este estudo mostrou a importância de combinar não só parâmetros reprodutivos e morfológicos, mas também fisiológicos para obter uma melhor avaliação dos efeitos das alterações climáticas na saúde das aves.

The climate has changed in the last decades and this trend is predicted to continue. This can have massive implications for biodiversity, especially birds. There is already a substantial number of studies which show an advancement of laying dates with increasing temperature due to the acceleration of the development of the leafing of plants, and consequently, also of the arthropods that feed on those plants. This advance in the peak of food availability for birds, trigger a laying date advancement to match that period. Consequently, these changes are enabling the birds to lay more second broods since they have a longer breeding season. The purpose of this study is to understand if in a Mediterranean context, great tits (Parus major) and blue tits (Cyanistes caeruleus) are also increasing the number of second broods in a climate change scenario and understand if second broods and their nestlings have higher fitness in recent years when compared to 20 years ago (2020/2021/2022 compared with 2005/2006). Additionally, we want to confirm if the fitness of the broods is reduced from first to second broods, and also if it decreases with the ‘distance’ to the food peak.The study was performed in Choupal National Forest, Coimbra, during the breeding season of 2022. Several parameters were monitored in nest boxes; phenological (laying date), reproductive (egg weight, clutch size, brood size, hatching success, fledging success), morphological (nestlings’ body mass, tarsus length, fluctuating asymmetry, body condition, fault bars) and physiological (Erythrocyte sedimentation rate (ESR), haematocrit (HCT), haemoglobin (Hb), white blood cells (WBC), erythrocyte nuclear abnormalities (NAE), polychromatic erythrocytes nuclear abnormalities (MNAEPCE), heterophil-to-lymphocyte ratio (H/L), erythrocyte maturation index classes (EMI) and mean EMI). The meteorological conditions and the food abundance were also assessed. We were also able to quantify the parasites’ pressure by collecting the nests and extracting the arthropods and classifying them; fleas and Protocalliphora sp.. Additionally, we also measured the mites index. We did not find an increase in the number of second broods from 2005/2006 to 2020/2021/2022, although the temperature (except maximum temperature) increased significantly. We also found that the greater distance to the food peak negatively impacted the physiology of the nestlings in 2022. Great tit nestlings had increased levels of NAE and MNE with increased distance to the food peak, and blue tits decreased the clutch size. Overall, great tit first broods also demonstrated higher fitness compared with second broods both in 2005/2006 and 2020/2021/2022 (larger clutch size, brood size and higher number of fledglings, lower H/L and higher haematocrit). The PCA (Principal Component Analysis) and the paired brood comparison (same parents) for 2022 in great tits also demonstrated the same trend with lower physiological fitness in second broods (higher NAE, MNE, PCE and H/L). This analysis, however, showed that the morphological parameters improved in second broods. The total number of fleas decreased also in second broods in our paired brood comparison in 2022. Blue tits also presented an overall decline of fitness in replacement broods (lower ESR and MNE in first broods and higher NAE and ESR in replacement broods), except for haemoglobin, lower in first broods. Moreover, we could not find evidence that nestlings from second broods from 2020/2021/2022 were in better condition than the ones from the second broods in 2005/2006, because the H/L increased in second broods in 2020/2021/2022 (but not in 2005/2006) and the haematocrit decreased from first to second broods in 2005/2006 (but not in 2020/2021/2022). The reproductive, morphological and physiological data comparing the fitness between 2005/2006 and 2020/2021/2022 was also not consistent, with clutch size, hatching success, brood size, number of fledglings and haematocrit decreasing in 2020/2021/2022 and the tarsus length (day 14) and WBC increasing. Apparently, in the Mediterranean region, the frequency/quality of second broods is not changing despite the higher temperatures, which may be due to a limited study period, small increase in temperature or an asynchronization/shortening of the food peak. Nevertheless, we were able to confirm the deterioration of the fitness between first and second broods, and evaluated how the distance to the food peak impacts the fitness of the nestlings. This study showed the importance of combining not only reproductive and morphological parameters, but also physiological parameters to obtain a better picture of bird health condition in relation to climate change.